Interacciones ecosistémicas complejas

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  Tomado de: (Moon & Moon, 2011).

Durante muchos años, los ecólogos han tratado de comprender los roles y la importancia de los efectos directos e indirectos en las comunidades. Los efectos directos, como su nombre lo indica, tratan el impacto directo de un individuo sobre otro cuando no está mediado o transmitido a través de un tercer individuo. Los efectos indirectos pueden definirse como el impacto de un organismo o especie en otro, mediado o transmitido por un tercero. Por ejemplo, una oruga puede ejercer un efecto directo en una planta al comerla. Si un ave come esa oruga (también un efecto directo), esto puede reducir el daño a la planta, lo que resulta en un efecto indirecto del ave en la planta. Nuestra comprensión de los roles y la importancia relativa de los efectos directos e indirectos en las comunidades ha cambiado dramáticamente con el tiempo. Los primeros años de la ecología comunitaria se centraron predominantemente en los efectos directos. Posteriormente, los efectos indirectos comenzaron a recibir el mismo tratamiento teórico y empírico. Ahora se acepta ampliamente que tanto los efectos directos como los indirectos juegan un papel importante en las comunidades y la atención se ha desplazado hacia la comprensión de los factores que alteran los tipos y la importancia de estas interacciones. Aquí brindamos una breve perspectiva histórica sobre los efectos directos e indirectos, y luego dirigimos nuestra atención a los estudios de casos de que demuestran cómo los factores abióticos pueden cambiar la importancia de los efectos directos e indirectos.

Figura 52.  Relaciones indirectas. Un ejemplo de efectos directos (líneas continuas) y efectos indirectos (líneas discontinuas) entre tres especies. El depredador (ave) tiene un efecto indirecto positivo en la especie basal (planta) a través del efecto directo de la depredación en la oruga, lo que reduce la herbivoría en la planta (también un efecto directo).

Históricamente, los ecólogos centraron su atención en comprender los efectos directos como la competencia, la herbivoría y la depredación (por ejemplo, Park 1948, Huffaker 1958, Connell 1961). Se creía que tales efectos directos eran las fuerzas que conformaban principalmente la estructura de la población y la comunidad, el núcleo de la selección natural. Se pensaba que la competencia era particularmente importante ya que las especies dividían sus nichos, ecológica y evolutivamente, para disminuir el impacto de la competencia interespecífica (MacArthur 1958, Hutchinson 1959). La competencia también estuvo a la vanguardia de la ecología experimental, con el trabajo de ecologistas como Thomas Park (1954) y Joe Connell (1961) que influyeron significativamente en la forma en que observamos las interacciones interespecíficas y en cómo estudiamos. Curiosamente, el trabajo de Park sobre la competencia también ilustró la importancia de los efectos indirectos al demostrar que el resultado de las interacciones competitivas entre Tribolium castaneum y Tribolium confusum cambió cuando los escarabajos se infectaron con el parásito Adelina sp. (Park 1948). Los experimentos de Park también mostraron que el resultado de las interacciones interespecíficas se puede cambiar por la variación de los factores ambientales abióticos (Park 1954). En general, sin embargo, se pensaba que los efectos indirectos eran relativamente poco importantes en la configuración de la estructura de la comunidad (Vandermeer 1969) y recibían poca atención. Debido a su complejidad, los efectos indirectos pueden ser más difíciles de detectar y cuantificar que los efectos directos, y esto puede haber contribuido a la subestimación de su rol en las comunidades (Menge 1995, Strong 1997).

A pesar de la falta de tratamiento experimental y teórico por parte de los ecólogos, la evidencia de que los efectos indirectos pueden ser fuertes e importantes ha estado presente durante muchos años. El uso extensivo del control biológico atestigua la fuerza potencial de los efectos indirectos, ya que el rendimiento de los cultivos se incrementa mediante cascadas tróficas iniciadas por enemigos naturales introducidos o las poblaciones de depredadores y parásitos naturales aumentan. Hairston et al. (1960) en su seminal "mundo verde", el documento llevó este concepto de un entorno agrícola a uno natural al sugerir que el mundo es verde porque los depredadores y parásitos controlan las densidades de los herbívoros, lo que permite que las plantas proliferen (lo que a menudo se conoce como la hipótesis del HSS). De hecho, los estudios sobre cascadas tróficas comenzaron a proliferar y recibieron más tratamiento teórico y empírico que cualquier otra vía de efectos indirectos (revisada en Brett & Goldman 1996, Schmitz et al. 2000, Halaj & Wise 2001). Los estudios que demuestran la importancia de otros efectos indirectos también proliferaron, y quedó claro que los efectos indirectos pueden ser determinantes importantes de la estructura de la comunidad (por ejemplo, Strauss 1991a, b; Wootton 1993, 1994).

Figura 53.  Efectos indirectos mas fertilizantes. Las principales especies en nuestra red alimenticia de marismas y algunos de los efectos directos (líneas continuas) y los efectos indirectos (líneas discontinuas) entre ellos. Esta figura ilustra las interacciones que ocurren en la comunidad cuando la disponibilidad de nutrientes aumenta a través de la fertilización. La fertilización cambia la morfología de la planta, lo que tiene un efecto directo sobre las avispas parasitoides. Estas avispas tienen un efecto indirecto positivo en la planta al reducir la densidad de los herbívoros.

Con el entendimiento de que los efectos indirectos pueden ser importantes, surgió el deseo de comprender las fortalezas relativas de los efectos directos e indirectos en los ecosistemas naturales. En una revisión de estudios experimentales, Schoener (1993) informó que solo alrededor de una cuarta parte de todos los cambios en la comunidad informados se debían a efectos indirectos, mientras que el resto se debía a efectos directos. Esta revisión parecía apoyar la opinión anterior de que, en relación con los efectos directos, los efectos indirectos no eran muy importantes. Sin embargo, Menge (1995) informó que, en promedio, 40 a 45% de todos los cambios en la comunidad se debieron a efectos indirectos y que, en estudios individuales, el porcentaje podría ser tan alto como 65%. Por lo tanto, parecía que los roles relativos de estos factores variaban entre los estudios y que, en ciertas circunstancias, los efectos indirectos podían ser tan fuertes como los efectos directos.

La comprensión de los factores que cambian la importancia relativa de los efectos directos e indirectos sigue siendo un punto focal de los estudios de las interacciones de las especies. Fretwell y Oksanen y sus colegas (Fretwell 1977, Oksanen et al. 1981) aplicaron este concepto al modelo HSS anterior. Oksanen et al., sugirió que el escenario propuesto por Hairston et al., era una posibilidad, pero los efectos indirectos de los enemigos naturales en las plantas no siempre eran fuertes. Sugirieron que la productividad del ecosistema determinaba las fortalezas relativas de varios efectos directos e indirectos entre las especies. Por ejemplo, en ecosistemas con una productividad muy baja, las plantas estarían limitadas por la competencia por los recursos y no producirían suficiente biomasa para apoyar a los herbívoros. A medida que aumentaba la productividad, las poblaciones de herbívoros podían ser apoyadas y las poblaciones de plantas ahora serían limitadas por la herbivoría. Con mayores incrementos en la productividad, los enemigos naturales ahora podrían ser apoyados y limitarían el tamaño de las poblaciones de herbívoros, lo que resultaría en un efecto indirecto positivo en las plantas. Si la productividad es suficiente para soportar un cuarto nivel trófico, estos enemigos secundarios tendrían un efecto indirecto positivo sobre los herbívoros y un efecto indirecto negativo sobre las plantas. Menge y Sutherland (1976) describieron cómo escenarios similares podrían desarrollarse con diferentes niveles de estrés ambiental.

Las hipótesis de HSS, Oksanen-Fretwell y Menge-Sutherland no solo abordaron el tema de la importancia relativa de los efectos directos e indirectos en las comunidades, sino que también provocaron un debate asociado con respecto a la importancia de los factores de arriba hacia abajo y de abajo hacia arriba. Hunter y Price (1992) establecieron un marco teórico en el que los factores ambientales establecen el escenario en el que actúan las interacciones interespecíficas. Su modelo integró efectos directos e indirectos, factores de arriba hacia abajo y de abajo hacia arriba, y heterogeneidad ambiental y estableció el paradigma para muchos estudios futuros, algunos de los cuales se analizan a continuación.

Las marismas saladas ofrecen excelentes oportunidades para examinar los efectos de la heterogeneidad ambiental en las interacciones directas e indirectas. Las marismas saladas son variables espacial y temporalmente en una serie de factores abióticos, incluidos los niveles de nutrientes, que pueden impulsar la productividad y la salinidad, que puede causar estrés

en las plantas (Adam 1990). Además, las comunidades en las marismas salinas tienden a ser más simples que en muchos otros hábitats, lo que facilita el esclarecimiento de las vías de interacción directa e indirecta, y hace que la manipulación experimental de estas vías y especies en el campo sea logísticamente factible (Denno et al. 2002, Moon & Stiling 2004). El estudio de las interacciones interespecíficas en la marisma ha permitido realizar pruebas explícitas de muchas de las ideas propuestas en los modelos HSS, Oksanen-Fretwell, Menge-Sutherland y Hunter & Price y ha revelado cómo considerar los efectos tanto directos como indirectos en el contexto de la heterogeneidad ambiental es esencial para entender la dinámica de la comunidad.

Muchos estudios se han centrado en la comunidad de artrópodos asociada con la margarita de ojo de mar, Borrichia frutescens (Figura 52, Figura 53), que es un compuesto perenne que habita en zonas pantanosas hacia la costa de la zona intermareal a lo largo de las costas del Atlántico y el Golfo de Florida.

 

Figura 54. Efectos indirectos menos fertilizantes. Las interacciones que se producen en la comunidad cuando el estrés ambiental aumenta a través de la adición de sal. Las principales especies en nuestra red alimenticia de marismas y algunos de los efectos directos (líneas continuas) y los efectos indirectos (líneas discontinuas) entre ellos. Las plantas estresadas por la sal se vuelven más duras y más leñosas, lo que reduce el parasitismo de las avispas. Las avispas tienen menos efecto sobre los herbívoros y no se observan efectos indirectos sobre las plantas.

Muchos estudios han demostrado que las densidades de insectos herbívoros están relacionadas con la disponibilidad de nutrientes (por ejemplo, Mattson 1980, Dixon 1985, Waring & Cobb 1992). Se ha demostrado que esto también es cierto para los herbívoros de B. frutescens. Una serie de experimentos de campo mostraron que el aumento de la disponibilidad de nitrógeno mediante la fertilización de las plantas en el campo, dio lugar a efectos directos positivos sobre las densidades del homóptero Pissonotus quadripustulatus, que se alimenta del floema, la mosca del asfalto Asphondylia borrichiae, y  la lepidóptera  sp. (Figura 2, Moon et al. 2000; Moon & Stiling 2000, 2002b, c, 2004). La disponibilidad de nitrógeno también se redujo al agregar carbono lábil en forma de azúcar y las densidades de los herbívoros insectos también registraron estas disminuciones (Stiling y Moon 2005). Aunque la magnitud del cambio difirió entre las especies de herbívoros, todas respondieron de manera similar a los aumentos y disminuciones en la disponibilidad de nutrientes debido a los cambios en el contenido de nitrógeno de la planta huésped que ocurren al mismo tiempo.

Los cambios en los niveles de salinidad del suelo también alteran la calidad y la morfología de la planta, lo que resulta en efectos directos sobre los herbívoros. En el caso de la salinidad, a diferencia del nitrógeno, los efectos variaron entre las especies de herbívoros. El aumento de los niveles de salinidad del agua en los poros del suelo mediante la adición experimental de sal dio lugar a densidades más altas de P. quadripustulatus (Moon & Stiling 2000), pero también a densidades más bajas de A. borrichiae “Figura 54” (Moon & Stiling 2002a). Para el fulgoromorfo P. quadripustulatus, el aumento puede haber resultado de la movilización de aminoácidos para lograr un equilibrio osmótico más favorable (Cavalieri y Huang 1979, White 1984). En contraste, en A. borrichiae puede haber sido afectada por un menor contenido de humedad y un endurecimiento de los tejidos de la planta que se produce en entornos más salinos (Moon & Stiling 2002a).

Figura 55.  Efecto del fertilizante en el fenotipo de una especie clave. Un tallo verde de Borrichia frutescens a la izquierda y un tallo leñoso a la derecha. Los tallos verdes son más suaves y más fáciles para que penetren las avispas parasitoides que los tallos leñosos, lo que produce diferentes niveles de parasitismo de los huevos y larvas de herbívoros dentro de estos dos tipos de tallos.

Además de tener efectos directos sobre los herbívoros, los cambios en la calidad de las plantas y la morfología inducida por factores abióticos afectaron a los enemigos naturales y, a su vez, afectaron a los herbívoros y las plantas (Figura 53 y Figura 54). En las marismas saladas de Florida, los principales enemigos naturales de los herbívoros en B. frutescens son las avispas parásitas. Para atacar a sus huéspedes, las avispas hembras deben perforar la epidermis de la planta para acceder al huevo o larva del huésped que vive dentro de la planta. Los cambios en los niveles de salinidad y nutrientes afectan la morfología de los tallos de B. frutescens. En ambientes benignos, con bajos niveles de estrés y alta disponibilidad de nutrientes, los tallos de B. frutescens crecen rápidamente y tienen una suave epidermis verde. En ambientes más estresantes (mayor salinidad y / o menor disponibilidad de nutrientes), el crecimiento de la planta disminuye y la epidermis de la planta adquiere una textura dura y leñosa que es físicamente más difícil de penetrar (Figura 54).

Figura 56.   Fulgoromorfos y fertilizantes. Número medio (± 1 SEM) de fulgoromorfos Pissonotus quadripustulatus por cada 20 Borrichia frutescens proviene de parcelas que no recibieron tratamiento (control), fertilizantes nitrogenados (verde), trampas que redujeron el parasitismo (amarillo), o fertilizantes y trampas (azul). El fertilizante produce tallos más suaves y verdes en las parcelas a lo largo del año, y esto causa diferencias en los efectos de los tratamientos entre la primavera y el otoño. Por ejemplo, el fertilizante (línea verde) tiene un fuerte efecto positivo en los planeadores en la primavera, pero un efecto menor en el otoño debido a que la mayor parte de los tallos verdes suaves dan lugar a un mayor parasitismo de los planteros en estas parcelas más adelante en el estudio.

La Figura 56 muestra los resultados de un estudio en el que se fertilizaron parcelas de Borrichia de 1m², se redujeron las trampas parásitas con trampas o se recibieron ambos tratamientos (fertilizante y trampas). Con el tiempo, en las parcelas fertilizadas, la frecuencia de los tallos verdes suaves, que los parasitoides pueden penetrar más fácilmente, aumenta y esto aumenta el parasitismo de los huevos de fulgoromorfos. Esto resulta en una disminución del efecto del fertilizante en la densidad del fulgoromorfo (compare la línea de fertilizante verde con la línea de control negra en la Figura 56) porque algunos de los efectos directos positivos del nitrógeno en la densidad fulgoromorfo se compensan con este aumento en el parasitismo. Con el tiempo, también hay un aumento en la densidad fulgoromorfo en parcelas fertilizadas donde el parasitismo se redujo experimentalmente atrapando avispas (compare la línea azul de fertilizantes y trampas con las otras en la Figura 56.

Al realizar un experimento de prensa (Bender et al. 1984) y al analizar las densidades del fulgoromorfo a lo largo del tiempo, se puede ver el efecto indirecto retardado de la morfología de la planta sobre la densidad del fulgoromorfo (por ejemplo, comparar los efectos del tratamiento en mayo v. Octubre en la Figura 56). En áreas que son más salinas, los tallos de Borrichia son más duros, lo que reduce el impacto del parasitismo en los herbívoros (Moon & Stiling 2000, 2002a).

Sin embargo, la historia no termina ahí, ya que la competencia entre herbívoros puede interactuar con y suprimir los efectos directos e indirectos inducidos abióticamente de las plantas huésped y los enemigos naturales. Las orugas de la polilla Argyresthia sp., pueden competir con los parásitos del P. quadripustulatus mediante la alteración de la química de la planta o la destrucción de los huevos del fulguromorfo (Moon & Stiling 2002, 2005). Cuando las densidades del barrenador del tallo son altas, se suprimen los efectos de la calidad de la planta y el parasitismo en la densidad de P. quadripustulatus  . Así que las interacciones directas e indirectas en Figura 53 y Figura 54 se hacen más pequeñas o desaparecen por completo cuando la competencia entre herbívoros es intensa.

Figura 56.  Efectos de cambio de fenotipo y densidad poblacional del parásito. Número promedio (± 1 SEM) del fulgoromorfo Pissonotus quadripustulatus por 20 Borrichia frutescens proviene de parcelas que no recibieron tratamiento (control), sal para aumentar la salinidad del suelo, trampas que redujeron el parasitismo, o sal y trampas. Los datos se recolectaron de parches de pantanos que tenían (a) densidades bajas de larvas de polillas que perforan el tallo, o (b) densidades altas de estas larvas, que son competidores de los fulgoromorfos. Hay efectos significativos de los tratamientos en el panel a (baja competencia), pero no en el panel b (alta competencia).

Según lo sugerido por modelos teóricos como los de Oksanen et al. (1981), Menge y Sutherland (1976) y Hunter y Price (1992), la heterogeneidad abiótica en la marisma puede afectar la importancia relativa de las interacciones directas e indirectas de arriba hacia abajo y de abajo hacia arriba. Alberti et al. (2010) mostró efectos fuertes similares del ambiente abiótico en las interacciones tróficas en una marisma salada en Argentina. Las marismas saladas no son los únicos ecosistemas en los que encontramos efectos directos e indirectos mediados abióticamente. Están muy extendidos en ecosistemas que van desde el Mar de Barents en el Océano Ártico (Ciannelli et al. 2007) hasta el Serengeti de África (Sinclair et al. 2007). Comprender cómo los factores abióticos median las interacciones directas e indirectas no solo es importante en teoría, sino también en la práctica. La modificación antropogénica del ambiente abiótico a través de la contaminación, la eutrofización y el cambio climático global continúa aumentando. Comprender y predecir el impacto de estos efectos antropogénicos en las interacciones entre las especies será uno de los desafíos más importantes a los que se enfrentarán los ecólogos comunitarios en el futuro.